研究论文 正式出版 版本 4 Vol 10 (5) : 496-502 2019
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植物细胞吸收的机理及对植物气孔发育的影响
Mechanism of plant cell absorb cadmium and its influence on stoma development of cadmium
: 2019 - 04 - 28
: 2019 - 09 - 10
: 2019 - 09 - 17
120 17 0
摘要&关键词
摘要:摘要 是对动植物有严重危害的一种重金属关于它如何进入细胞以及对植物发育影响研究很少。通过暴露下的3种植物的生长状况,用台盼蓝染根细胞核和通过叶表皮造模技术观察气孔变化,初步研究了Cd进入细胞的可能途径,提出了Cd进入的细胞模型并观察了Cd对气孔发育的影响。Cd环境暴露下用台盼蓝染色可使其根毛细胞核染色,而对照不染色。根据三种植物在暴露条件下的生长状况和植株死亡时的表现,提出了Cd进入细胞的模型:Cd首先与细胞膜上的蛋白质结合,使细胞膜上形成可以允许Cd或子进出细胞,Cd通过扩散进入细胞;与膜蛋白结合的Cd为可逆结合,解离,而后结合。Cd影响气孔的开闭和发育。当Cd浓度变化时,气孔闭合率也发生变化。在叶子的发育中,如果有Cd的存在,气孔的发育偏离原有的进程,牵牛花叶子的副卫细胞消失,同时气孔数量减少。对敏感的凤仙花的气孔密度减少,气孔则减少。同时叶表皮细胞壁的弯曲形状也发生较大变化,表皮细胞也明显变小。
关键词:Cd;质膜;气孔;副卫细胞;凤仙花;紫茉莉;牵牛花
Abstract & Keywords
Abstract: Background, aim, and scope Cadmium (Cd) is a heavy metal that causes serious damage to plants and animals, but little research has been done on how it gets into cells and how it affects plant development. In this paper, how Cd got into plant cells and how the stoma developed when Cd existed were studied. Materials and methods By investigating the growing states of Impatiens balsamina L., Pharbitis nil (L.) Choisy and Mirabilis jalapa L. in cadmium pollution environment, using Typan Blue stain root cells, and making model of leave epidermis, the possible way of cadmium got into cells was studied, and a model for cadmium got into plant cells was put forward. At the same time, the influence of cadmium on stoma development was investigated. Results When I. balsamina L. grown in culture solution containing cadmium, the root cells nuclear could be stained by Typan Blue, if not, the root cells nuclear couldn’t be stained. The number of stomas was reduced and more stomas closed than the plants grown in culture solution without cadmium. P. nil (L.) Choisy had subsidiary cells in normal development, but the subsidiary cells did not appear if there was Cd. The number of stomas decreased when there were Cd, while the stomas number of I. balsamina L. decreased most. At same time the epidermis cell wall had a difference. Discussion The existing results suggested that Cd absorption was not related with ATPase and it had little relationship with the Cd flow of high cadmium on the root surface. Cd could influence the development of secondary structures. All of the results did not contradict the results of our experiment. Conclusions Cd destroyed cell membrane, allowing Cd2+ to entry cells freely, thus the plant development and the function were inhibited. Recommendations and perspectives Based on the grow state of three species and the morphology of the plant dead, the model of cadmium entered into plant cells was put forward, that was: the cadmium first combined with protein on membrane, then formed a pore near the protein and finally diffused into plant cell. Cd2+ combined with protein could also dissociate. Cadmium affected stomatal opening and closing, when there were Cd, the more stomas closed. In the development of leaf, if there were Cd, the stomas developed through a different way.
Keywords: cadmium; membrane; stoma; subsidiary cell; Impatiens balsamina L., Pharbitis nil (L.) Choisy and Mirabilis jalapa L.
关于二价镉(Cd2+)对人和动物危害的研究较多,Rani et al(2014)讲述了由Cd2+所诱导的细胞毒性的形成机理。最近有研究对Cd2+毒害人的外在特征进行了描述(Kim et al,2018;So et al,2018)。镉(Cd)在人和动物体内积累及分布也有一些研究(Fujishiro et al,2012;Zhou et al,2015),但是对于Cd是如何进入细胞并在组织中进行迁移的报道却较少。血管表皮细胞Cd的吸收研究表明:动物对Cd2+的吸收除了与锰离子和锌离子的吸收有密切关系外,还可能存在其他进入细胞的途径(Fujishiro et al,2012)。Cd2+如何跨膜进入细胞内仍然不清楚。Cd2+对人和动物的毒害作用发生在细胞内,因此要降低Cd的毒害作用首先要使人不暴露在Cd环境中,其次要使人体细胞具有隔离Cd和排出Cd的潜质。Rani et al(2014)评述了Cd引起的各种疾病和Cd在人体器官中积累的主要区域,发现Cd在肾脏中的积累量最大。Cd在人体中的半衰期长(Rani et al,2014),排出主要是通过胆汁和肾脏。从这些研究中可以看出Cd对人的危害及这种危害的持久性。
Cd2+对于植物危害的研究较多(慈敦伟等,2005;陈怡平和郑宏春,2010;何俊瑜和任艳芳,2009;苑丽霞等,2014),这些研究主要集中在Cd对植物代谢活动的影响和对植物发育的影响上。Cd对动植物代谢活动的影响是多方面的,目前的研究都认为Cd对动物的影响几乎涉及所有的器官和代谢过程,随着Cd2+浓度在体内的增加,影响更加严重(Rani et al,2014)。对植物代谢的影响也有相同的情况(Huang et al,2017)。
关于Cd进入动植物细胞的机制,到前为止研究不多,而且没有明确的结论。Cd摄入途径基本清楚,通常都是通过食物、吸烟、空气粉尘。而摄入的Cd进入细胞内的机理不清楚。在动物学研究中,Cd进入细胞的途径被证明与二价离子进入细胞有关,但并不是只通过与二价离子有关的通道进入细胞内(Fujishiro et al,2012)。Cd进入植物细胞的机理,有过较为详细的研究(Li et al,2017),但研究的结果仅证明植物细胞对Cd的吸收不是一个主动过程。
Cd通过什么机制进入细胞?已经明确的细胞吸收离子途径都不是主要途径,因此一定还有其他途径,这种途径不是正常细胞吸收营养元素的途径之一。为了探讨这种途径,本文进行了新的实验,希望能从细胞结构的变化中找到Cd2+进入细胞的途径。关于Cd胁迫下植物发育的变化,目前只有一篇关于根茎叶发育和结构变化的研究(陈怡平和郑宏春,2010),该文认为形成层受Cd的影响有较大的变化,维管束也有较大的变化,因此本文还将对叶子的气孔进行研究,以说明气孔发育所受的影响。
1   研究方法
1.1   实验材料培养
研究所用的植物材料用水培的方法进行培养,水培营养液使用植物生理学实验教材上的营养配方(张志良和瞿伟菁,2003)。种子在25℃恒温箱中进行萌发,当第一片真叶长出后,移至培养液中,在人工气候箱中进行培养,温度25℃,光照强度3000 lux,湿度60%。光照时长为:每天光照14 h,黑暗10 h。植物材料为凤仙花(Impatiens balsamina L.),牵牛花(Pharbitis nil (L.) Choisy),紫茉莉(Mirabilis jalapa L.)。
1.2   暴露处理
当植物生长到有5片以上叶子时分组,营养液分别加入0.02%,0.06%,0.10%浓度的CdCl2(此处浓度指CdCl2的质量百分比),经24 h,换成不含Cd的营养液。
1.3   植物的成活状况观察
观察植物在24 h到36 h的成活率。对各个实验组的植物的生长状况进行观察,记录死亡植株数,并进行统计分析。
1.4   植物根细胞的细胞膜完整性实验
将活的植物和已经发生萎蔫的植物的根剪取侧根,并用1%的台盼蓝染色液染色,观察细胞内是否有染料进入,观察细胞核是否染上颜色。制作临时装片进行观察拍照。
1.5   实验植物材料的气孔开闭状态及发育的实验
采用指甲油造模的方法,即将指甲油均匀涂于叶子表面,待其凝固后揭下,置于载玻片上,用水封片,用徕卡显微镜在10倍和40倍物镜下观察照相。
2   结果分析
2.1植物的死亡率
受Cd胁迫,24 h后凤仙花在含高浓度Cd2+营养液中的植株出现干旱特征,植株开始萎蔫,随后死亡,是根对水的吸收能力被破坏,不能正常吸水所致。其他死亡植株没有明显的萎蔫过程。
从表1来看,紫茉莉和牵牛花的成活率基本相同,而凤仙花的成活率较低,这和在其他植物实验中所看到的现象基本相同,不同的植物有着不同的耐受力,Cd2+对植物的危害随植物种类的不同而变化。紫茉莉8 d后不同Cd浓度处理植株不再死亡;凤仙花4 d时0.06%和0.10% CdCl2处理植株已经全部死亡,0.02% CdCl2处理植株不再死亡;牵牛花6 d后各浓度CdCl2处理不再有植株死亡。
表1   不同浓度CdCl2培养液处理后36 h植物的死亡率
植物名称 Name of plant死亡率 Death rate /%
对照 CK0.02% CdCl20.06% CdCl20.10% CdCl2
紫茉莉 M. jalapa L.
0

40

70

70
凤仙花 I. balsamina L.1070100100
牵牛花 P. nil (L.) Choisy0607070
2.2植物根细胞膜完整性实验结果
24 h暴露在Cd环境中,不同植物的根毛细胞着色结果差别较大。凤仙花的根细胞核多数被染成蓝色,特别是Cd浓度较高的处理都染上了颜色(图1b、1c、1d),但是对照处理的植株根细胞核在任何条件下都不能染色。高浓度Cd处理的根细胞核被染色。从图1a可以看到,无Cd处理的植物根细胞核不染色。这一结果说明高浓度的Cd破坏了细胞膜的通透性,使细胞膜控制分子进出的能力降低以至丧失。这一现象同时说明植物对Cd的吸收途径是:Cd通过被破坏的细胞膜扩散进入细胞的。由于细胞受Cd2+的影响,质膜上形成了较大的孔洞,在孔洞不是特别多的时候,由于这些孔洞的可逆修复,使得这些孔洞对植物的影响变得有限,在孔洞修复之前,Cd2+已经扩散进入细胞中。这也说明植物对Cd的吸收不是一个主动的过程,Cd也不会通过其他二价离子的通道进入细胞内。不同植物对Cd的敏感程度不同,可能与Cd在细胞膜上的作用位点的多少以及Cd2+形成的孔洞的存在时间长短有关,存在的时间越长对植物的损害越大。


图1   凤仙花根台盼蓝染色
Fig. 1 Root of Impatiens balsamina L. dyed by trypan blue
a:对照;b:0.004% CdCl2溶液处理后植株的根;c:0.008% CdCl2溶液处理后植株的根;d:0.02% CdCl2溶液处理后植株的根。Bar=100 μm。a: control group; b: roots after treatment with 0.004% CdCl2 solution; c: roots after treatment with 0.008% CdCl2 solution; d: roots after treatment with 0.02% CdCl2 solution. Bar=100 μm.
2.3 3周后的气孔的开放率
经统计(表2),经过Cd处理的植物的气孔开放率随植物种类的不同有着不同的变化。从统计结果看,植物的气孔都不是全部开放,紫茉莉在Cd2+存在时,气孔的开放稍被抑制;凤仙花则被强烈抑制,开放率变为零;而牵牛花在不同浓度Cd2+的作用下,气孔开放受到促进。对照组的气孔开放率不高,与植物生长在培养条件下,空气湿度大,光照弱有关。
表2   Cd处理对不同植物的气孔开放率的影响
植物名称Name of plant气孔开放率Stomatal opening rate /%
对照CK0.02% CdCl20.10% CdCl2
紫茉莉M. jalapa L.
54.550.0
凤仙花I. balsamina L.
33.30.0
牵牛花P. nil (L.) Choisy36.144.050.0
2.4 6周后观察新生叶子的气孔
6周后观察叶表皮上的气孔,新生叶的气孔发生了比较大的变化。牵牛花气孔正常发育时有副卫细胞(图2a),而Cd处理后没有了副卫细胞(图2b)。副卫细胞对于气孔并不是一个必要的结构,它在气孔功能发挥中的作用也不清楚。作为植物结构细胞,在发育上一定是一个复杂的过程,有一系列生物控制环节存在,而Cd2+进入细胞后阻止了某个或某些环节,从而使副卫细胞无法发育。


图2   牵牛花叶表皮
a:对照叶表皮;b:0.02% CdCl2溶液处理后,最早长出的新叶的表皮;c:0.06% CdCl2溶液处理后长出的新叶的表皮;d:0.10% CdCl2溶液处理后长出的新叶的表皮。G:保卫细胞,S:副卫细胞,St:气孔。Bar=50 μm。a: leaf epidermis of control group; b: new leaf epidermis after stressed by 0.02% CdCl2 solution; c: new leaf epidermis after stressed by 0.06% CdCl2 solution; d: new leaf epidermis after stressed by 0.10% CdCl2 solution. G: guard cell, S: subsidiary cell, St: stoma. Bar=50 μm.
Fig. 2 Leaf epidermis of Pharbitis nil (L.) Choisy


图3   凤仙花叶表皮
a:对照叶表皮;b:0.02% CdCl2溶液处理后,最早长出的新叶的表皮;c:0.02% CdCl2溶液处理后,稍晚长出的新叶的表皮;d:0.02% CdCl2溶液处理后,一个月后长出的新叶的表皮。Bar=50 μm.a: leaf epidermis of control group; b: epidermis of earliest new leaves after treatment with 0.02% CdCl2 solution; c: epidermis of new leaves grew later after treatment with 0.02% CdCl2 solution; d: epidermis of new leaves grew after one month after treatment with 0.02% CdCl2 solution. Bar=50 μm.
Fig. 3 Leaf epidermis of Impatiens balsamina L.


图4   紫茉莉叶表皮
Fig. 4 Leaf epidermis of Mirabilis jalapa L.
a:对照叶表皮;b:0.10% CdCl2溶液处理后,生出的新叶的表皮;c:0.06% CdCl2溶液处理后,生出的新叶的表皮;d:0.02% CdCl2溶液处理后,生出的新叶的表皮。Bar=50 μm。a: leaf epidermis of control group; b: new leaf epidermis after stressed by 0.10% CdCl2 solution; c: new leaf epidermis after stressed by 0.06% CdCl2 solution; d: new leaf epidermis after stressed by 0.02% CdCl2 solution. Bar=50 μm.
表皮细胞的细胞壁形态也发生了比较大的变化,叶表皮细胞壁的弯曲形态是植物的一个稳定的特征,正常条件下不会有明显的变化,在有时也作为重要的分类特征。在Cd处理环境中细胞壁的弯曲发生明显的改变,图2—4都可以看到这种现象。
表皮细胞的大小也随着Cd2+浓度的增加而变得越来越小,小细胞的细胞壁比较少曲折。细胞小也说明细胞的代谢活动受到了一定的抑制。这和已经有的关于Cd对动植物代谢影响的研究一致,已有的研究表明Cd能使很多代谢过程变慢、蛋白合成加速。
3讨论
从以上的结果可以看出,Cd2+对植物的危害非常大,即使植物没有马上死亡,也会造成植物的形态特征的变化。已有的研究表明植物根对Cd的吸收与植物质膜的P型ATP酶生理功能无关,与根表面的高Cd流关系不大(Li et al,2017)。尽管从技术上不能阐明Cd吸收的机理(Newman,2001),但可以看出Cd的吸收过程可能是一个被动的过程,而不是一个经过离子通道的主动过程。Nedelkoska and Doran(2000)研究了根毛对Cd的吸收,发现印度芥菜对Cd的吸收是在7—10 h将Cd完全分割在根的细胞壁部分,然后才进入共质体中。重金属可以诱导ABC转运系统的表达,但迄今仍没有证据表明Cd的运输和AtMPR有关(Bovet et al,2003)。
本实验结果表明,Cd2+对植物的毒害首先是破坏膜的结构。Cd对不同植物的影响不同,说明它破坏膜的结构有专门的作用对象。当Cd2+浓度低时,它对膜的破坏是有限的,只是局部的膜功能被破坏,而其他区域的质膜功能正常。由于细胞内的膜和细胞骨架造成的分区,使得质膜的透性局部受破坏后,并不会造成整个细胞质膜的通透性变化。这样,植物在不同浓度Cd2+处理时的成活率就有了不同。Nedelkoska and Doran(2000)的研究也说明,即使是超富集植物,也不是很快将Cd吸收进细胞质中。这也说明Cd对植物根细胞膜有一定的损害。
从Cd处理后植物的气孔变化来看,气孔的开放率减少或增加,与气孔质膜的透性变化有关,即由于气孔质膜失去对物质进出的控制,也失去了维持保卫细胞膨压的能力;除气孔的开放率减少或增加外,气孔的数量也有减少,在相同视野中的气孔总数低于对照组。说明Cd的存在影响植物气孔的分化和发育,致使气孔的密度降低。这与陈怡平和郑宏春(2010)的研究中提到的形成层和维管束的分化现象相似。
在膜的结构中,只有两种主要成分:磷脂和膜蛋白,磷脂是一种变化较少的物质,所以Cd很可能是与其中的蛋白质结合,并使得细胞膜失去半透膜的性质。Cd2+和膜蛋白结合,改变膜蛋白的特性,从而改变了细胞膜局部的通透性,这种改变随植物种类的不同有所不同,主要可能由于与Cd接合的蛋白质在膜上的数量不同,也与Cd2+和膜蛋白结合的紧密程度不同有关,如果数量多且分布均匀,则植物受到Cd处理时会使植物的根快速失去对离子进出质膜的控制,或者因为Cd2+和膜蛋白结合的紧密程度高,从而不易解离,使膜蛋白不能恢复功能,膜上出现的孔得不到修复。这也和植物对Cd的吸收与P型ATP酶活性无关的结果相吻合(Li et al,2017)。因此Cd进入植物细胞可能是在较低浓度时通过改变细胞质膜的透性,然后扩散进细胞中,并经同样的途径进入植物体的其他部分。
从几种植物叶气孔的开放率来看,Cd对植物气孔开放率的影响与植物对Cd的耐受能力有关。耐受能力较差的,Cd胁迫会引起气孔开放率的下降,而耐受力较强的,在此次实验浓度范围内,气孔开放率随Cd2+浓度增大而增大。说明耐受力差的植物,其细胞膜上易于形成孔,从而导致细胞的渗透压不能保持;而耐受力较强的植物,细胞膜上形成孔的能力弱,有较少的孔时,不仅Cd2+进入,更多的其他离子也可能一同进入,且不容易出来,从而造成细胞内的渗透压增大,增加气孔的开放率。
4   结论与展望
Cd对植物最初的影响是改变细胞膜的选择性透性,使其对进出细胞的离子的选择性降低,Cd2+可以自由进出细胞,从而引起植物的形态和生理变化,也影响植物细胞的分化和生长,造成在牵牛花中气孔器副卫细胞的消失。
根据现有的研究结果和本文研究推测Cd2+进入植物细胞可能是按照图所示的途径。Cd2+到达细胞膜外后(图),一些Cd2+与膜上的蛋白质结合,在蛋白的附近或是由蛋白自身形成一个孔(图),该孔允许Cd2+甚至比Cd2+还大的分子和离子自由通过,所以在附近的Cd2+就会通过这个孔扩散进细胞。Cd2+与膜蛋白结合是一个可逆的过程,它不断结合,又不断分离(图),当Cd2+浓度大时,结合在膜蛋白上的Cd2+较多,始终会有一些孔的存在,而当Cd2+浓度较低的时候,则孔的量较少。
根据现有的研究结果和本文研究,推测Cd2+进入植物细胞可能是按照图5所示的途径。Cd2+到达细胞膜外后(图5a),一些Cd2+与膜上的蛋白质结合,在蛋白的附近或是由蛋白自身形成一个孔(图5b),该孔允许Cd2+甚至比Cd2+还大的分子和离子自由通过,所以在附近的Cd2+就会通过这个孔扩散进细胞。Cd2+与膜蛋白结合是一个可逆的过程,它不断结合,又不断分离(图5c),当Cd2+浓度大时,结合在膜蛋白上的Cd2+较多,始终会有一些孔的存在,而当Cd2+浓度较低的时候,则孔的量较少。


图5   Cd2+进入细胞的模式图(郑宏春绘)
Fig. 5 Pattern of Cd2+ entering the cell (drew by Zheng Hongchun)
这个模型可以解释现在遇到的所有问题:(1)有些植物敏感,有些植物抗性强,是由于Cd2+与蛋白的结合力不同所致,由于蛋白的差异所形成的,因此也就有在商陆中,有些个体抗Cd,有些个体敏感(实验中的观察结果,尚未发表,也有研究人员观察到类似现象);(2)本文实验中所观察到的凤仙花植株在高浓度CdCl2溶液中迅速死亡,其植株的外形表现与干旱相似,说明植物吸水的功能被破坏,也就是膜失去了对物质进出的控制力,细胞的水势不能维持,因此不能从外界吸水;(3)对于植物气孔开闭的影响,也应该是由于膜的透性被破坏,从而使透性增加,而使细胞的膨压无法维持。
该模型认为Cd2+和蛋白结合是可逆的,依据是当Cd2+浓度较高时,会造成植物以干旱缺水的形态死亡,而浓度稍低时则会活下来,如果Cd2+和蛋白的结合是不可逆的,那么在任何情况下,随着时间的延长,Cd2+和蛋白质的结合量都会越来越多,直到饱和,此时植物与其在高浓度下的表现应该是一致的,但这种情况并没有发生,所以本文认为这种结合应是可逆的。这种可逆过程的平衡点对于不同植物应是不同的,这种不同可能是由于蛋白的变化所致。
致谢
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稿件与作者信息
郑宏春
ZHENG Hongchun
郑宏春,E-mail: hchzheng@163.com
刘姣
LIU Jiao
王涵
WANG Han
王苗
WANG Miao
陕西省自然科学基金项目(2016JM3021);陕西学前师范学院大学生创新创业训练计划项目(105050172)
Natural Science Foundation of Shaanxi Province (2016JM3021); Innovation and Entrepreneurship Training Program for College Students of Shaanxi Xueqian Normal University (105050172)
出版历史
出版时间: 2019年9月17日 (版本4
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地球环境学报
Journal of Earth Environment